Ter referentie als iemand deze thread met hetzelfde probleem vindt, ik heb mijn probleem opgelost.
Mijn Flask App-fabrieksfunctie had de regel app.app_context().push() overblijfsel uit de begintijd toen het was gebaseerd op een Flask-tutorial. Bij een herstructurering van het project is deze lijn weggelaten en loste het probleem zichzelf op. Ik weet niet zeker waarom of hoe deze regel dit probleem zou veroorzaken, en alleen voor sommige, maar niet alle verzoeken.